Die Grund­stein­le­gung erfolgte am 8. Juni 1807, die Einwei­hung der Kirche Pfingsten 1816. Weinbren­ner gestaltete die Kirche nach dem Vorbild eines griechi­schen Tempels. Ein Glockenturm passt eigentlich nicht zu einem Tempel, musste aber auf Wunsch des  Großherzogs sein. Also rückte Weinbrenner ihn möglichst weit weg von der Fassade.  Der Giebel der Vorhalle wird von sechs hohen korin­thi­­schen Säulen getragen. Ein vergol­­de­ter Friedensengel ziert die Turmspitze.

Vorgänger der Stadt­kir­che war die 1721 erbaute Konkor­dien­kir­che ("Kirche der Eintracht") auf dem Marktplatz, in der der Stadt­grün­der Karl Wilhelm (1709 – 1738) bestattet wurde. Über seiner Gruft wurde von Weinbren­ner 1825 die Pyramide errichtet.

1944 wurde die Kirche bei Flieger­an­grif­fen zerstört. Beim Wieder­­auf­­bau 1958 hat man den Innenraum der Kirche umgestal­tet: lichter, weiter, Öffnung der Stirnwand, in der jetzt der Altar steht, keine Bilder und Statuen, leichte Pfeiler statt der ursprüng­li­chen korin­thi­schen Säulen. Ein Lichtband entlang der Längswände zieht den Blick nach oben. Die Decke ist gewölbt statt der ursprüng­li­chen Kasset­ten­de­cke. Im Stil der 1950er Jahren wird das Material gezeigt: Stein, Beton, Holz, Stahl, Leder.

Unter dem Mittel­­schiff der Kirche befindet sich die ehemalige Gruft der großher­zo­g­­li­chen Familie. Dort steht der Sarkophag Weinbren­­ners.

1320 Plätze bietet die wieder­auf­ge­baute Stadt­kir­che. Altar und Kanzel sind wie der Boden aus schwarzem Marmor. An der Kanzel grüßt die Jahres­lo­sung. Taufbecken und Altarkreuz stammen von dem Bildhauer Otto Herbert Hajek, die Fenster in der Stirnseite von Georg Meister­mann, beide Künstler hatten in späteren Jahren Professuren an der Kunstakademie.

In der Stadtkirche befand sich bis 1944 eine Orgel des großen Orgelbauers Silbermann aus dem Elsass. Das neue Instrument ist eine Orgel der Firma Steinmeyer, Oettingen. Sie hat 73 Register auf vier Manualen und Pedal mit ca. 4500 Pfeifen. 2005 wurde die Orgel grund­le­gend renoviert und mit einer elektro­ni­schen Setzer­an­lage (Anlage zur Wahl und Speicherung von Registerkombinationen) versehen. Im Januar 2005 wurde außerdem die elsäs­si­sche Rémy-Mahler-Orgel als Chororgel im vorderen Teil der Kirche eingeweiht. Sie hat 24 Register auf 3 Manualen und Pedal und kommt klanglich der alten Silbermannorgel nahe.